Epidemiologie und molekulare Charakterisierung der Subtypen der Vogelgrippe-A-Viren H5N1 und H3N8 in Geflügelfarmen und Lebendvogelmärkten in Bangladesch

Scientific Reports Band 13, Artikelnummer: 7912 (2023) Diesen Artikel zitieren

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Das Vogelgrippevirus (AIV) stellt nach wie vor eine globale Bedrohung dar, wobei Wasservögel als Hauptreservoir für die Ausbreitung von Viren auf andere Wirte dienen. Hochpathogene H5-Viren der Vogelgrippe (HPAI) stellen weiterhin eine verheerende Bedrohung für die Geflügelindustrie und eine beginnende Bedrohung für den Menschen dar. In sieben Bezirken Bangladeschs wurde eine Querschnittsstudie durchgeführt, um die Prävalenz und die Subtypen (H3, H5 und H9) von AIV bei Geflügel abzuschätzen und zugrunde liegende Risikofaktoren zu identifizieren sowie eine phylogenetische Analyse der AIV-Subtypen H5N1 und H3N8 durchzuführen. Kloaken- und oropharyngeale Abstrichproben wurden von 500 Vögeln auf Lebendvogelmärkten (LBMs) und Geflügelfarmen gesammelt. Bei jedem Vogel wurden Kloaken- und Oropharynxabstriche durchgeführt, und die Abstriche wurden zur weiteren Analyse gepoolt. Gepoolte Proben wurden auf das Matrixgen (M) des Influenza-A-Virus (IAV) analysiert, gefolgt von einer molekularen Subtypisierung H5 und H9 mittels Echtzeit-Reverse-Transkriptions-Polymerase-Kettenreaktion (rRT-PCR). Nicht-H5- und Nicht-H9-Influenza-A-Virus-positive Proben wurden sequenziert, um mögliche Subtypen zu identifizieren. Ausgewählte H5-positive Proben wurden einer Hämagglutinin (HA)- und Neuraminidase (NA)-Gensequenzierung unterzogen. Für die Risikofaktoranalyse wurde die multivariate logistische Regression verwendet. Wir fanden heraus, dass die Prävalenz des IAV-M-Gens 40,20 % (95 %-KI 35,98–44,57) betrug, wobei 52,38 %, 46,96 % bzw. 31,11 % bei Hühnern, Wasservögeln und Truthähnen nachgewiesen wurden. Die Prävalenz von H5, H3 und H9 erreichte 22 %, 3,4 % bzw. 6,9 %. Wasservögel hatten im Vergleich zu Hühnern ein höheres Risiko für AIV (AOR: 4,75) und H5 (AOR: 5,71); In der Wintersaison wurde mehr Virus nachgewiesen als in der Sommersaison (AOR: 4,93); Bei toten Vögeln war das Risiko einer AIV- und H5-Erkennung höher als bei gesunden Vögeln, und die Wahrscheinlichkeit einer H5-Erkennung stieg bei LBM. Bei allen sechs sequenzierten H5N1-Viren handelte es sich um Viren der Klasse 2.3.2.1a-R1, die seit 2015 bei Geflügel und Wildvögeln in Bangladesch zirkulierten. Die 12 H3N8-Viren in unserer Studie bildeten zwei genetische Gruppen, die eine größere Ähnlichkeit mit Influenzaviren von Wildvögeln in der Mongolei und China aufwiesen als mit früheren H3N8-Viren aus Bangladesch. Die Ergebnisse dieser Studie können dazu verwendet werden, Richtlinien zur AIV-Kontrolle und -Prävention zu ändern, um die identifizierten Risikofaktoren zu berücksichtigen, die sich auf ihre Ausbreitung auswirken.

Influenza A virus is a negative-strand RNA virus belonging to Orthomyxoviridae family, and the virion carries surface proteins known as hemagglutinin (HA) and neuraminidase (NA)1. Based on their potential to cause disease in chickens, avian influenza viruses (AIVs) are grouped into two categories: highly pathogenic avian influenza virus (HPAIV) and low pathogenic avian influenza virus (LPAIV)2,3,4. AIVs infect chickens, turkeys, and other gallinaceous birds and inflict significant economic losses worldwide5,6,7. In terms of humans and poultry, Bangladesh is one of the world's most densely populated countries. The poultry industry in Bangladesh supports economic growth and poverty reduction in rural and urban areas by creating employment opportunities and food products8. LPAIVs and HPAIVs, including the highly pathogenic H5N1 viruses, have been found in waterfowl, pet birds, wild birds, and chickens in Bangladesh9,10,11,12,13. In Bangladesh, over 580 outbreaks of HPAI H5N1 have been reported in poultry and wild birds since 200714,15,16. Because the poultry industry accounts for 20% of the livestock sector in Bangladesh, the culling of an estimated 250 million diseased animals to date in response to these outbreaks causes food insecurity and negatively impacted the economic growth17. In addition, eight human cases of H5N1 have been reported in Bangladesh, with one fatality (2020)." href="/articles/s41598-023-33814-8#ref-CR18" id="ref-link-section-d43931893e656"> 18. Humane H5N1-Infektionen wurden aus Vietnam, Thailand, Indonesien, Hongkong, China und Kambodscha gemeldet, die alle in der Vergangenheit Geflügel in LBMs sowie kommerziellen und Freilandhaltungsbetrieben ausgesetzt waren, was bedeutet, dass sowohl LBMs als auch Betriebe dazu beitragen können zur Ausbreitung von AIVs unter Geflügel und vom Geflügel auf den Menschen19,20,21,22. Darüber hinaus gibt die Mitzirkulation von LPAIV Anlass zur Sorge.

In Bangladesch ist die durchschnittliche Zahl der gemeldeten Geflügelausbrüche, die durch den AIV-Subtyp H5 pro Jahr verursacht werden, zurückgegangen und sank von 83 bzw. 10 Ausbrüchen bei Nutz- und Hinterhofgeflügel in den Jahren 2007–2012 auf zwei und null Ausbrüche in den Jahren 2013–2019. Mit dem Auslaufen der Entschädigungsregelungen könnten unzureichende Meldungen und die Impfung gegen den AIV-Subtyp H5 bei kommerziellem Geflügel zu den Ursachen für den Rückgang der Zahl der Ausbrüche der Vogelgrippe gehören23. LBMs sind das Rückgrat des Geflügelhandels in Bangladesch. Täglich werden Vögel verschiedener Arten und geografischer Herkunft in LBMs eingeführt und diese Vögel können zusammen gehalten werden, was eine lokale Übertragung mehrerer Virussubtypen und eine mögliche Neusortierung ermöglicht20,22,24. Andererseits tragen die kommerzielle Geflügelhaltung und die Hinterhofgeflügelhaltung zur Entwicklung der Geflügelindustrie in Bangladesch bei25. Wasservögel, entweder wild oder in verschiedenen Umgebungen aufgezogen, beispielsweise in Hinterhöfen, nomadisch oder in Freilandhaltung, spielen eine zusätzliche Rolle bei der Virusübertragung zwischen kommerziellen und wilden Vogelpopulationen26,27. Die meisten Studien, die darauf abzielen, den Grad der Viruszirkulation bei Geflügel zu bestimmen, werden in LBM durchgeführt, wobei nur wenige Studien in Geflügelfarmen durchgeführt werden24,28,29,30. Um diese Lücke zu schließen und die AIV-Kontrolle bei Geflügel sowohl in LBMs als auch in landwirtschaftlichen Betrieben zu verbessern, ist eine gründliche Kenntnis der Infektionsmuster und des Risikomanagements unerlässlich. Die hier vorgestellte Studie quantifiziert das Ausmaß der Zirkulation von H5-, H9- und H3-Viren, Faktoren, die die Ausbreitung von AIVs beeinflussen, und phylogenetische Analysen von Viren in Enten- und Putenfarmen und LBMs in sieben repräsentativen Bezirken Bangladeschs.

Die Prävalenz des IAV-M-Gens betrug 40 % (95 %-KI 35,98–44,57). In unseren Proben hatten Tauben die höchste Prävalenz des IAV/M-Gens (75 %, 95 %-KI 23,68–96,67). Darüber hinaus wurden 52 % der Hühner positiv auf das M-Gen getestet (95 %-KI 31,78–72,19) und 47 % (95 %-KI 40,80–53,21) der Wasservögel waren M-Gen-positiv. Darüber hinaus wurde das IAV-M-Gen in 31 % der Putenabstriche nachgewiesen (Abb. 1).

Beispielstandorte von Lebendvogelmärkten und Geflügelfarmen, die die Überwachungsstellen für die Vogelgrippe in sieben Bezirken in Bangladesch zeigen. Die Karte wurde mit ArcGIS Version 10.4 (http://arcgis.com/) erstellt.

Abbildung 2 zeigt die Prävalenz der Subtypen des Influenza-A-Virus. Der IAV-Subtyp H5 hatte die höchste Prävalenz (22 %, 95 %-KI 18,58–25,85). Die Prävalenz des IAV-Subtyps H3 und des IAV-Subtyps H9 betrug 3,4 % bzw. 6,9 %.

Die Prävalenz (einschließlich 95 % binomialer Konfidenzintervalle) der AIV-Subtypen H3, H5, H9 und des untypisierten (andere Subtypen) AIV.

Der IAV-Subtyp H3 wurde nur bei Wasservögeln nachgewiesen (6,88 %, 95 %-KI 4,31–10,80). Andererseits wurde bei allen Arten der IAV-Subtyp H5 nachgewiesen. Die Prävalenz des Subtyps H5 war bei Hühnern am höchsten (38,09 %, 95 %-KI 20,29–59,81), während 25,51 % (95 %-KI 20,45–31,32) der Wasservögel positiv auf den IAV-Subtyp H5 getestet wurden. Darüber hinaus wurde bei 25 % der Tauben und 16 % der Truthühner der IAV-Subtyp H5 festgestellt. Allerdings wurde der IAV-Subtyp H9 bei Wasservögeln nicht nachgewiesen. Nur 12,71 % der Puten- und 4,76 % der Hühnerproben waren positiv für den IAV-Subtyp H9, wie in Abb. 3 dargestellt.

Prävalenz (einschließlich 95 % binomialer Konfidenzintervalle) der AIV-Subtypen H3, H5, H9 und IAV untypisiert bei verschiedenen Geflügelarten und Wasservögeln.

Die Prävalenz des IAV-Subtyps H5 war in LBMs (39,9 %; 95 %-KI 33,29–46,89) viel höher als in landwirtschaftlichen Betrieben (10,3 %; 95 %-KI 7,30–14,28). Allerdings wiesen die Betriebe eine höhere Prävalenz der Viren H3 (Betrieb: 4,97 %, LBM: 1,01 %) und H9 (Betrieb: 6,95 %, LBM: 5,05 %) auf als LBM, wie in Abb. 4 dargestellt.

Prävalenz der AIV-Subtypen H3, H5 und H9 in der Geflügelfarm und an der LBM-Schnittstelle.

Die Prävalenz des IAV-M-Gens war in Thakurgaon am höchsten. Alle in Thakurgaon gesammelten Proben waren positiv für IAV M und den Subtyp H9 (Abb. 5). Die Prävalenz des IAV-M-Gens betrug 55 % bzw. 49 % in Dhaka und Sirajganj. Der IAV-Subtyp H5 wurde in 39 % bzw. 38 % der Proben aus Dhaka und Sirajganj nachgewiesen. Während die Prävalenz des IAV-Subtyps H9 in Dhaka 7 % betrug, waren in Dhaka und Sirajganj 0,99 % bzw. 1,41 % der Proben IAV-Subtyp H3-positiv. Die Prävalenz des IAV-M-Gens betrug 38 % und betrug 17,57 % für den IAV-Subtyp H3 in Kushtia. Allerdings wurde eine sehr niedrige Prävalenz für die IAV-Subtypen H5 (4 %) und H9 (1 %) verzeichnet. Die Prävalenz des IAV-M-Gens war in Meherpur (4 %) und Rajshahi (5 %) sehr niedrig. Darüber hinaus wurden keine Proben aus Rajshahi und Meherpur als H5-positiv nachgewiesen. Alle Proben aus Naogaon wurden negativ auf das M-Gen getestet.

Choroplethenkarte der Prävalenz der M-Gen-, H5- und H9-Subtypen des Vogelgrippe-A-Virus, die aus den Proben in verschiedenen Bezirken identifiziert wurden. Die Karte wurde mit RStudio Version 4.1.2 generiert.

Es wurden bivariate Analysen durchgeführt, um die mit der M-Gen- und H5-Positivität verbundenen Faktoren zu bestimmen. Die Ergebnisse der bivariaten Analyse sind in Tabelle 1 aufgeführt. Berücksichtigt wurden Jahreszeit, Wirtstaxa, Gesundheitszustand und Schnittstelle. Die Ergebnisse des Chi-Quadrat-Tests legen nahe, dass alle Variablen signifikante Risikofaktoren für das M-Gen und den Subtyp H5 waren (mit einem Signifikanzniveau von 5 %). Die Prävalenz war im Winter für das M-Gen (71,11 %, 95 %-KI 60,92–79,54) und den Subtyp H5 (41,11 %, 95 %-KI 31,43–51,54) höher als im Sommer. Basierend auf der Schnittstelle war die Prävalenz des M-Gens in LBM (53,54 %) höher als in landwirtschaftlichen Betrieben (31,46 %). Das Gleiche galt für den Subtyp H5.

Die multivariable logistische Regressionsmodellierung des M-Gens legt nahe, dass Jahreszeit, Wirtstaxa und Gesundheitszustand die M-Gen-Prävalenz erheblich beeinflussen. Allerdings ist die Jahreszeit für den Subtyp H5 kein wesentlicher Faktor, wohl aber Wirtstaxa, Gesundheitszustand und Schnittstelle. Die Ergebnisse der multivariablen logistischen Regressionsanalyse sind in Tabelle 2 dargestellt. Im Winter war die Wahrscheinlichkeit, positiv für das M-Gen zu sein, 4,93-mal höher als im Sommer, und Wasservögel hatten eine 4,75-fache und 5,71-fache höhere Wahrscheinlichkeit, positiv für das M-Gen zu sein Die Wahrscheinlichkeit, für den Subtyp H5 positiv zu sein, ist höher als bei Huhn.

Was die Gesundheit betrifft, war die Wahrscheinlichkeit, dass tote Vögel sowohl M-Gen-positiv als auch positiv für den Subtyp H5 waren, wesentlich höher als bei gesunden Vögeln. Darüber hinaus hatte ein Vogel aus LBM eine 3,28-mal höhere Wahrscheinlichkeit, positiv für den Subtyp H5 zu sein, als ein Vogel aus einem Bauernhof (Tabelle 2).

Es wurden phylogenetische Analysen der HA- und NA-Gene aller sechs H5N1-Viren durchgeführt. H5N1-Viren haben sich in mehrere Klassen entwickelt, darunter 2.2.2, 2.3.4.2, 2.3.2.1c und 2.3.2.1a. Alle sechs in der vorliegenden Studie charakterisierten Viren wurden im Jahr 2019 gesammelt (zwei aus Dhaka, drei aus Kushtia und einer aus Sirajganj), hatten identische HA- und NA-Sequenzen und wurden mit neu sortierten Klade-2.3.2.1a-Sequenzen aus Bangladesch geclustert (Abb . 6 und ergänzende Abb. 1). In den HA-Sequenzen der in der aktuellen Studie isolierten H5N1-Stämme wurden vier Substitutionen identifiziert, von denen bekannt ist, dass sie eine Rolle bei der erhöhten Bindung an den Alpha-2,6-Sialinsäurerezeptor spielen: D94N, S155N, T156A und K189R (H5-Nummerierung). Es wurden keine klassischen Neuraminidase-Inhibitor-Resistenzmarker nachgewiesen31.

Phylogenetische Analyse des HA-Gens von H5N1-Viren. Maximum-Likelihood-Baum (HKY + G-Modell) mit 500 Boostraps (Werte > 50 werden nur auf Zweigen angezeigt); Der Ablauf der vorliegenden Studie wurde mit einem roten geschlossenen Kreis hervorgehoben. Da alle H5-Sequenzen aus der vorliegenden Studie identisch waren, wurde nur A/turkey/Bangladesh/BDADAI-2184/2019 als repräsentativer Stamm beibehalten. H5-Kladen sind auf der rechten Seite des Baums angegeben.

Phylogenetische Analysen von HA- und NA-Segmenten wurden ebenfalls durchgeführt, um ein besseres Verständnis der evolutionären Beziehungen zwischen den charakterisierten 12 H3N8-Viren (acht aus Kushtia, zwei aus Dhaka, eines aus Rajshahi und eines aus Sirajganj) zu gewinnen. Die HA-Segmente der zwölf H3-Viren wurden in die eurasische Abstammungslinie eingeteilt (Abb. 7). Zehn H3-Viren waren identisch und in einer Gruppe zusammengefasst; Die anderen beiden Viren waren identisch und gruppierten sich in einer anderen Gruppe. Die HA-Sequenzen der zwölf H3-Viren waren den Sequenzen von Viren aus der Mongolei, China und Japan genetisch ähnlicher als die zuvor gemeldeten H3-Viren aus Bangladesch. Die zwölf N8-Neuraminidase-Gene sind in der eurasischen Linie zusammengefasst. Die N8-Sequenzen waren eng mit denen von Viren aus der Mongolei und China verwandt (ergänzende Abbildung 2).

Phylogenetische Analyse des HA-Gens von H3N8-Viren. Maximum-Likelihood-Baum (HKY + G-Modell) mit 500 Boostraps (Werte > 50 werden nur auf Zweigen angezeigt); Die Sequenzen der vorliegenden Studie wurden mit einem roten geschlossenen Kreis hervorgehoben. Da vier H3-Sequenzen aus der vorliegenden Studie identisch waren, wurde nur A/duck/Bangladesh/BDADAI-2204/2019 als repräsentativ für A/duck/Bangladesh/BDADAI-2561/2019, A/duck/Bangladesh/BDADAI-3147/ beibehalten. 2019 und A/duck/Bangladesh/BDADAI-3237/2019. H3-Genotypen (wie in Referenz 53 definiert) werden auf der rechten Seite des Baums angezeigt. Referenzsequenzen sind in blauer Schrift dargestellt.

AIVs, einschließlich hochpathogener Stämme, können zoonotische Krankheiten verursachen und sind häufig mit schwerwiegenden Folgen für Wirtschaft, Tier und öffentliche Gesundheit verbunden32. Influenza-A-Viren (IAVs) des Subtyps H5 haben aufgrund ihrer hohen Pathogenität und ihres zoonotischen Potenzials weltweit große Besorgnis erregt. Noch besorgniserregender ist, dass im April 2023 aus China drei menschliche Infektionen mit dem Vogelgrippevirus A (H3N8) gemeldet wurden33. Daher ist die Bestimmung der Variablen, die sich auf die Prävalenz des Influenzavirus auswirken, von entscheidender Bedeutung. Diese Studie untersuchte die mit Influenza A verbundenen Risikofaktoren, insbesondere die Prävalenz des H5-Subtyps. In der vorliegenden Studie wurden Influenza-A-Viren bei Wasservögeln, Hühnern, Truthähnen und Tauben nachgewiesen, ähnlich wie zuvor gemeldete Daten34,35,36. Wir untersuchten Vogelproben und fanden in den getesteten Proben Hinweise auf H3-, H5- und H9-Viren, wenn auch mit spezifischen Mustern. In den getesteten Proben wurden keine Viren des Subtyps H7 nachgewiesen. IAVs des Subtyps H9 wurden nur in Truthahn- und Hühnerproben nachgewiesen, in Wasservogelproben jedoch nicht. Ähnlich wie in der vorliegenden Studie wurde bereits zuvor über eine höhere Prävalenz von H9 bei Hühnern als bei Wasservögeln in LBM berichtet37,38. Die Prävalenz des IAV-Subtyps H3 war in der vorliegenden Studie niedriger als in anderen südasiatischen Ländern39. Wir haben den IAV-H3-Subtyp nur bei Wasservögeln entdeckt, was mit der Feststellung übereinstimmt, dass H3-Viren zu den am häufigsten identifizierten Subtypen bei Enten gehören (Anteil bis zu 91,76 %)38,39. Darüber hinaus wurden frühere IAVs des Subtyps H3 aus Bangladesch hauptsächlich bei Enten nachgewiesen41,42. Der IAV-Subtyp H3 wurde in der vorliegenden Studie in Kushtia, Sirajganj, Rajshahi und Dhaka und häufiger in landwirtschaftlichen Betrieben als in LBMs nachgewiesen, was auf eine Beteiligung von Wildvögeln durch Interaktionen mit freilaufenden Zuchtenten schließen lässt.

In der vorliegenden Studie hatte der IAV-Subtyp H5 die höchste Prävalenz. Der IAV-Subtyp H5 breitet sich seit 2007 in Bangladesch aus, wobei mehr als 500 Ausbrüche bei Hühnern gemeldet wurden. Die Analyse ergab, dass der gesamte IAV-Subtyp H5 in den getesteten Proben zur Gruppe 2.3.2.1a gehörte. Es wurde auch festgestellt, dass die Prävalenz des Influenza-A-M-Gens und des Influenza-A-Subtyps H5 bei Hühnern höher war als bei Wasservögeln, das logistische Regressionsmodell zeigte jedoch ein erhöhtes Risiko des IAV-M-Gens und des IAV-Subtyps H5 bei Wasservögeln, ähnlich wie bei a vorheriger Bericht43.

Die Ergebnisse der aktuellen Studie zeigten, dass das Risiko von AIVs im Winter höher war als im Sommer, was mit vielen Ausbrüchen in Bangladesch und anderen Ländern in derselben Saison übereinstimmt35,44,45,46. Dies kann durch niedrige Temperaturen und niedrige Luftfeuchtigkeit erklärt werden, die die Persistenz von AIVs begünstigen47. Die Wahrscheinlichkeit der Erkennung des IAV-H5-Subtyps war in der vorliegenden Studie in LBM höher als in Betrieben. Es wird allgemein angenommen, dass die Biosicherheit von LBM in Bangladesch nicht den akzeptablen Mindeststandards entspricht, und ihre Fähigkeit, als Treiber der viralen Evolution zu fungieren und die Entstehung neu auftretender Stämme zu erleichtern, ist erheblich48.

Molekulare Marker für Influenza HA und NA werden mit erhöhter Virulenz, Anpassung an Säugetiere oder Resistenz gegen antivirale Wirkstoffe in Verbindung gebracht. Leider sind in der Literatur keine Informationen über molekulare Marker des Vogel-H3N8-Virus verfügbar, mit Ausnahme der Mutation W222L in HA, die nachweislich eine Anpassung von Pferden an Hunde an die Influenza A H3N849 ermöglicht. Allerdings sind viele molekulare Marker HA und NA für H5N1 gut charakterisiert. In der vorliegenden Studie wurden vier Substitutionen D94N, S155N, T156A und K189R (H5-Nummerierung) identifiziert, von denen zuvor berichtet wurde, dass sie eine Rolle bei der erhöhten α-2,6-SA-Rezeptorbindung spielen, in der HA von Influenza A H5N1 in Bangladesch und In den NA-Sequenzen wurden keine klassischen Neuraminidase-Inhibitor-Resistenzmarker nachgewiesen.

Zu den Einschränkungen der vorliegenden Studie gehört, dass nur sechs H5N1- und zwölf H3N8-Viren für die Sequenzierung ausgewählt wurden und nur HA und NA sequenziert wurden. Dies schränkte unsere Fähigkeit ein, genaue räumliche und zeitliche Analysen der Daten durchzuführen. Eine detaillierte Sequenzanalyse der internen Gensegmente der getesteten H5-Viren kann wichtige Daten darüber liefern, ob diese Viren den zuvor auf dem Subkontinent zirkulierenden AIVs ähneln oder ob sich diese Viren durch Neusortierung mit anderen Subtypen weiterentwickeln. Allerdings war eine Sequenzierung interner Genabschnitte der in der vorliegenden Studie getesteten Influenzaviren aufgrund fehlender Ressourcen nicht möglich.

Die Ergebnisse der vorliegenden Studie könnten auch auf Biosicherheitspraktiken wie die Entsorgung toter Vögel, den Umgang mit kranken Vögeln und andere Faktoren ausgeweitet werden, die die Übertragbarkeit und Prävalenz von AIV beeinflussen.

Zusammenfassend zeigen die Ergebnisse der vorliegenden Studie, dass mehrere Subtypen von AIVs (H5, H3 und H9) sowohl in LBM als auch in landwirtschaftlichen Betrieben in Bangladesch zirkulieren. Wir identifizierten die Jahreszeit, den Wirtstyp und den Gesundheitszustand der Vögel als Risikofaktoren, die die AIV-Prävalenz in den ausgewählten Untersuchungsgebieten beeinflussen. Landwirten und Arbeitern in Geflügelfarmen wird dringend empfohlen, sich regelmäßig weiterzubilden, um eine mögliche Übertragung von AIV-Zoonoten zu verhindern. Die vorliegende Studie zeigt, dass Vogelgrippeviren in Geflügelpopulationen in LBMs in Bangladesch zirkulieren. Dies unterstreicht die Notwendigkeit umfassenderer genomischer Überwachungsstudien, um den Genpool der Vogelgrippe zu bestimmen, die Möglichkeit des Auftretens neuer Viren mit zoonotischem Potenzial zu überwachen und zu verfolgen deren Übertragung. Routinemäßige und programmierte Überwachung wird zur Früherkennung und schnellen Reaktion beitragen, um mögliche KI-Ausbrüche zu verhindern. In vielen Entwicklungsländern gibt es in LBMs und Farmen ähnliche Geflügelaufzuchtpraktiken wie in Bangladesch. Daher haben solche Empfehlungen, die auf unseren Daten und Erkenntnissen basieren, globale Bedeutung und Auswirkungen.

Wir haben eine Querschnittsstudie an den Schnittstellen zwischen LBM und landwirtschaftlichen Betrieben durchgeführt. Im Fall von LBM wurden aufgrund der großen Anzahl und Konzentration von LBMs und des Vorhandenseins eines AIV-Genpools nur LBMs in Dhaka, der Hauptstadt und größten Stadt in Bangladesch, beprobt. Auf der anderen Seite stammt der Großteil der lebenden Vögel in Dhaka aus dem Nordosten des Landes. Vor diesem Hintergrund haben wir Enten- und Truthahnproben von Farmen in sieben großen Bezirken im Nordosten des Landes gesammelt. Zwischen September 2018 und November 2019 wurden Kloaken- und oropharyngeale Abstrichproben von Hühnern (Gallus gallus Domesticus), Hausenten (Anas platyrhynchos Domesticus), Tauben (Columba livia Domestica) und Truthahnvögeln (Meleagris gallopavo) aus sieben Bezirken entnommen, wie in Abb. 1, unter Verwendung steriler Tupfer, die in ein steriles 1,8-ml-Kryoröhrchen gegeben wurden, das 1 ml Virustransportmedium (VTM) enthielt, wie zuvor beschrieben49.

Gepoolte Kloaken- und Oropharyngealproben (n = 500) wurden zur Virusisolierung und -charakterisierung an die Abteilung für Virologie, Abteilung für Infektionskrankheiten, St. Jude Children's Research Hospital (Memphis, TN, USA) geschickt. Wir extrahierten die virale RNA mit dem RNeasy Mini Kit (Qiagen, USA) und die cDNA wurde mit der SuperScript™ III Reverse Transkriptase (Invitrogen, USA) synthetisiert. Wir haben alle Abstrichproben mithilfe der Echtzeit-Reverse-Transkriptions-PCR (rRT-PCR) unter Verwendung des universellen M-Gens und H5-, H3-, H7- und H9-HA-spezifischen Primern getestet, wie zuvor beschrieben51,52. Wir betrachteten ein positives Ergebnis für jedes getestete Gen, wenn der Ct (Zyklusschwellenwert) unter 35 lag und eine charakteristische Amplifikationskurve aufwies.

Influenza-A-Virus-M-Gen-positive Proben wurden zur Virusisolierung durch Inokulation in embryonierte Hühnereier (ECEs) wie zuvor beschrieben kultiviert32. Ein Volumen von 100 μl jeder Abstrichprobe wurde in die Allantoisflüssigkeit (AF) von drei 10 Tage alten ECEs pro Probe injiziert und bei 35 °C inkubiert. Nach 72 Stunden wurde das AF gesammelt und unter Verwendung von 0,5 % Putenerythrozyten auf Hämagglutination getestet. Alle AF-Proben der ersten Passage in ECE (E1) wurden mit dem Flu Detect® (Zoetis Inc.) getestet, und RNA wurde aus AF-Proben extrahiert und durch M-Gen-rRT-PCR erneut auf AIV getestet. Die AIV-positive RNA wurde zur Sequenzierung eingereicht.

Influenza-A-Virus-positive Proben wurden zur Sequenzierung mit Illumina Techniques (Illumina, CA, USA) an die Einrichtung des Hartwell Sequencing Center, St. Jude Children's Research Hospital, geschickt. M-Gen-positive, H5/H9-negative Proben wurden mithilfe molekularer Methoden mittels DNA-Sequenzierung subtypisiert. Eine Multisegment-RT-PCR wurde unter Verwendung genspezifischer Primer gemäß dem zuvor veröffentlichten Protokoll durchgeführt, um das gesamte Genom des Influenzavirus zu amplifizieren53. PCR-Produkte wurden dann gelextrahiert und unter Verwendung des GE Healthcare illustra™ GFX PCR DNA and Gel Band Purification Kit (Sigma Aldrich, MO, USA) gereinigt. Die Bibliotheksvorbereitung der Proben wurde mit dem Nextera XT DNA-Probenvorbereitungskit von Illumina (Illumina, CA, USA) gemäß dem Protokoll des Herstellers durchgeführt. Die Amplikons wurden auf der MiSeq-Plattform von Illumina mithilfe des Paired-End-Ansatzes sequenziert. Sequenzierungsablesungen wurden vor der Konsenssequenzgenerierung mithilfe der Pallas-Pipeline, die vom Hartwell Genomics Center am St. Jude Children's Research Hospital entwickelt wurde, demultiplext, qualitätsgetrimmt und gefiltert. Die endgültige Analyse und die Generierung von Konsenssequenzen wurden mit CLC Genomics Workbench (v.11.0.1) durchgeführt.

Mit IQ-Tree54 und MEGA1155 wurden mehrere Sequenzabgleiche mit dem MUSCLE-Algorithmus sowie phylogenetische und evolutionäre Analysen durchgeführt. Kurz gesagt, wurden phylogenetische Bäume von HA- und NA-Gensegmenten voller Länge von sechs H5N1-Viren und zwölf H3N8-Viren unter Verwendung der Maximum-Likelihood-Methode mit dem Tamura-Nei-Modell und 1000 Bootstraps-Replikationen erstellt. Alle HA- und NA-Sequenzen von Gensegmenten des AIV-Subtyps H5N1 aus Bangladesch sind verfügbar unter https://www.ncbi.nlm.nih.gov/genbank/ und in der EpiFlu-Datenbank der Global Initiative on Sharing All Influenza Data https:/ /gisaid.org/ wurden abgerufen und als Referenz verwendet, zusammen mit den ersten 50 Blast-Hits für jedes Gensegment und jeden Subtyp sowie für H3- und N8-Bäume zusammen mit Referenzsequenzen aus den bekannten Genotypen, wie zuvor beschrieben56. Die phylogenetischen Analysen umfassten neben H5N1-Viren aus Bangladesch auch H5N1-Viren aus anderen Ländern mit der größten genetischen Ähnlichkeit, wie aus der BLAST-Suche hervorgeht. Die phylogenetischen Analysen umfassten die 12 H3N8-Viren aus Bangladesch und anderen Ländern, die laut BLAST-Suche am engsten mit H3-Viren für HA und N8-Viren für NA verwandt waren. Die HA- und NA-Genbäume enthielten Sequenzen repräsentativer eurasischer und nordamerikanischer Viren des H3-Subtyps aus den Datenbanken https://www.ncbi.nlm.nih.gov/genbank/ und https://gisaid.org/.

Wir haben sowohl Feld- als auch Labordaten in Microsoft Excel 2016 aufgezeichnet. Der Datensatz wurde in Microsoft Excel bereinigt, codiert, aufgezeichnet und auf Integrität überprüft, bevor er zur Datenanalyse nach R (Version 4.1.1, RStudio) exportiert wurde.

Wir führten eine deskriptive Analyse durch, um die M-Gen-, H3-, H5- und H9-Prävalenz basierend auf rRT-PCR- und Sequenzierungsergebnissen zu berechnen. Die Prävalenz des M-Gens, H3, H5 und H9 wurde ebenfalls für jedes Wirtstaxa berechnet. Zur Visualisierung der Prävalenz wurden Diagramme mit Fehlerbalken und Konfidenzintervallen verwendet. Wir haben die Software R Version 4.1.2 und das R Studio-Programm (Version 4.1106, Integrated Development for R. RStudio, PBC, MA, USA) und GraphPad Prism (Version 8.0.2) (GraphPad Software, Inc., CA, USA) verwendet. . Wir haben mit R (Version 4.1.1, RStudio) die Choroplethenkarten erstellt, die die Prävalenz der IAV-Subtypen H5, H9 und H3 nach Bezirken darstellen.

Für verschiedene Faktoren im Zusammenhang mit dem IAV-M-Gen und H5 im Untersuchungsgebiet wurde eine bivariate Analyse durchgeführt. Jahreszeiten wurden in zeitliche Muster (Winter und Sommer) eingeteilt. Wirtstaxa wurden in Taube, Truthahn, Huhn und Wasservögel eingeteilt. Der Gesundheitszustand wurde anhand gesunder und toter Vögel klassifiziert. Die Schnittstelle wurde in LBM und Farm unterteilt. Der „Chi-Quadrat-Test“ wurde mit R durchgeführt, um den Zusammenhang von Faktoren mit der Prävalenz des IAV-M-Gens und H5 zu identifizieren. Variablen mit einem p-Wert < 0,05 wurden für die weitere statistische Modellierung berücksichtigt. Für die statistische Modellierung verwendeten wir signifikante Variablen in der bivariaten Analyse. Da unsere Ergebnisvariablen für das IAV-M-Gen und den IAV-Subtyp H5 binär waren, haben wir für jedes Ergebnis eine multivariable logistische Regression in Betracht gezogen.

Alle Verfahren und Methoden wurden in Übereinstimmung mit den relevanten Richtlinien und Vorschriften durchgeführt und gemäß den ARRIVE-Richtlinien berichtet. Alle Verfahren wurden von der Ethikkommission der Chattogram Veterinary and Animal Sciences University, Bangladesch, unter der Referenznummer CVASU/Dir (R&E) EC/2019/126/(1) genehmigt.

Die in der vorliegenden Studie generierten Sequenzdaten wurden in der GenBank, National Library of Medicine, NCBI, unter den Zugangsnummern OK081811, OK081812, OK087622, OK087623, OK087625, OK087624, OK087633, OK087634, OK087635, OK087636, OL375219, OL3752 hinterlegt 20, OL375221, OL375222, OL375223 , OL375224, OL375226, OL375227, OL375234, OL375236, OL375237, OL375238, OL376360, OL376361, OL376362, OL376424, OL376425, ON755037, ON755 038, ON755058, ON755123, ON755190 und ON755191. Darüber hinaus wurden Sequenzen bei der Global Initiative on Sharing All Influenza Data https://www.gisaid.org/ unter den Zugangsnummern EPI1887774, EPI1887775, EPI1888008, EPI1888009, EPI1888010, EPI1888011, EPI1888012, EPI1888013, EPI18880 hinterlegt 14, EPI1888015, EPI1888336, EPI1888337, EPI1888338, EPI1888339, EPI1888340, EPI1888341, EPI1888342, EPI1888343, EPI1889089, EPI1889090, EPI1889091, EPI1889092, EPI1889093, EPI 1889094, EPI1889095, EPI1889096, EPI1889097, EPI1889098, EPI1889099, EPI1889100, EPI1889101, EPI1889102, EPI1889103, EPI1889104, EPI1889105 und EPI18 89106 .

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Referenzen herunterladen

Wir danken der Chattogram Veterinary and Animal Sciences University, Institute of Epidemiology, Disease Control and Research (IEDCR), Bangladesh and EcoHealth Alliance, New York, USA, und dem Center for Integrative Ecology, Deakin University, Australien, für ihre Unterstützung bei der Durchführung Forschung. Die Autoren danken James P. Knowles von der Abteilung für Virologie, Abteilung für Infektionskrankheiten, St. Jude Children's Research Hospital, Tennessee, USA, für die Lektüre des Manuskripts und die Bereitstellung administrativer Unterstützung. Die Autoren danken Lisa Kercher vom Programm des St. Jude Centre for Excellence in Influenza Research and Surveillance (CEIRS) (jetzt St. Jude Centre of Excellence for Influenza Research and Response (SJCEIRR)) für ihre Unterstützung. Die Autoren danken den beiden anonymen Gutachtern für ihre hilfreichen Kommentare und Vorschläge, die das Manuskript erheblich verbessert haben.

Dieses Projekt wurde teilweise durch Mittel der University Grant Commission (UGC) von Bangladesch durch die Chattogram Veterinary and Animal Sciences University (CVASU), Fördernummer UGC/CVASU#06, und durch Mittel der US-amerikanischen NIH/NIAID Centers of Excellence unterstützt für Influenza-Forschung und -Überwachung (Vertragsnr. HHSN272201400008C) und aus Mitteln der American Libanese Syrian Associated Charities (ALSAC), St. Jude Children's Research Hospital, USA. MEZ ist Preisträger eines NIH/NIAID/CEIRS-Reise- und Forschungsprogramms (Vertragsnummer HHSN272201400008C) zum St. Jude CEIRS, St. Jude Children's Research Hospital, Memphis, Tennessee, USA.

Zentrum für Integrative Ökologie, School of Life and Environmental Sciences, Deakin University, Geelong, Victoria, 3216, Australien

Ariful Islam

EcoHealth Alliance, New York City, New York, 10018, USA

Ariful Islam und Shariful Islam

Institut für Epidemiologie, Krankheitskontrolle und Forschung, Dhaka, 1212, Bangladesch

Shariful Islam, Meerjady S. Flora & Emma Amin

Abteilung für Virologie, Abteilung für Infektionskrankheiten, St. Jude Children's Research Hospital, Memphis, Tennessee, 38105, USA

Karlie Woodard, Ashley Webb, Robert G. Webster, Richard J. Webby und Mohamed E. El Zowalaty

Wirt-Pathogen-Interaktionen, Nationales Forschungsinstitut für Landwirtschaft, Ernährung und Umwelt, Nationale Veterinärschule von Toulouse, Universität Toulouse, Toulouse, Frankreich

Mariette F. Ducatez

Queensland Alliance for One Health Sciences, School of Veterinary Science, The University of Queensland, St. Lucia, Queensland, 4343, Australien

Mohammad M. Hassan

Fakultät für Veterinärmedizin, Chattogram Veterinary and Animal Sciences University, Chattogram, 4225, Bangladesch

Mohammad M. Hassan

Forschungsgruppe für Veterinärmedizin und Ernährungssicherheit, Programm für medizinische Laborwissenschaften, Fakultät für Gesundheitswissenschaften, Abu Dhabi Women's Campus, Higher Colleges of Technology, 41012, Abu Dhabi, Vereinigte Arabische Emirate

Mohamed E. El Zowalaty

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AI, SI, MSF, EA, KW und AW führten die Experimente durch, AI, MFD, MMH, RGW, RJW und MEZ schrieben den Hauptmanuskripttext, führten die Analyse durch und MFD, AI, MEZ bereiteten die Zahlen vor. MFD, AI, RGW, RJW, MEZ haben das Manuskript überarbeitet. RJW, MMH und MEZ überwachten die Studie. MEZ, MFD und RJW führten kritische Revisionen durch. Alle Autoren haben das Manuskript überprüft.

Korrespondenz mit Mohammad M. Hassan oder Mohamed E. El Zowalaty.

Die Autoren geben an, dass keine Interessenkonflikte bestehen.

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Nachdrucke und Genehmigungen

Islam, A., Islam, S., Flora, MS et al. Epidemiologie und molekulare Charakterisierung der Subtypen der Vogelgrippe-A-Viren H5N1 und H3N8 in Geflügelfarmen und Lebendvogelmärkten in Bangladesch. Sci Rep 13, 7912 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-33814-8

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Eingegangen: 29. Oktober 2022

Angenommen: 19. April 2023

Veröffentlicht: 16. Mai 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-33814-8

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